Devenir et impact des nanoparticules d’oxydes métalliques dans les sols : peu mobiles mais toxiques pour les microorganismes !

L’impact des nanoparticules manufacturées de TiO2 sur les microorganismes est très variable dans les sols.

Peu de sols semblent sensibles aux nanoparticules de TiO2, mais les sols sensibles sont fortement impactés dans leur fonctionnement microbiologique

Dynamique, réactivité et écotoxicité des nanoparticules d’oxydes métalliques dans les sols : impact sur les fonctions et la diversité des communautés microbiennes

Marie Simonin (Thèse de doctorat, 12/10/2015)

https://tel.archives-ouvertes.fr/tel-01272111

Les nanoparticules métalliques manufacturées (NPs) sont des polluants émergents dont la concentration augmente dans les sols en raison de leur utilisation croissante dans de nombreux produits commerciaux de la vie courante (cosmétiques, aliments, peintures…). Des études in vitro ont montré la toxicité des NPs pour les microorganismes, mais il existe encore peu de données sur l’écotoxicité et le devenir de ces contaminants dans les sols.

L’objectif de cette thèse était donc d’évaluer l’influence des paramètres abiotiques du sol sur (i) les caractéristiques physico-chimiques et le transfert des NPs, et (ii) sur la toxicité des NPs pour les communautés microbiennes du sol, en particulier pour des groupes fonctionnels microbiens impliqués dans le cycle du carbone et de l’azote.

Nous avons mis en évidence que les propriétés du sol influençaient l’agrégation et la charge de surface des NPs de dioxyde de titane (TiO2) et d’oxyde de cuivre (CuO). Dans les six sols agricoles étudiés, nous avons observé un transport faible (CuO) à très faible (TiO2) des NPs testées lors d’une expérimentation en colonnes de sols (Figure 1).

Une étude en microcosmes de sol a permis de mettre en évidence une absence de toxicité des NPs de TiO2 sur les communautés microbiennes, sauf dans un sol argileux à forte teneur en matière organique (Figure 2). Dans ce sol, des effets négatifs ont été observés après 90 jours d’exposition sur les activités microbiennes (respiration, nitrification et dénitrification), sur l’abondance des microorganismes nitrifiants et la diversité des bactéries et des archées. De plus, nous avons montré que les effets négatifs observés sur la nitrification, même pour des concentrations extrêmement faibles de TiO2 (0.05 mg kg-1), étaient liés principalement à une forte sensibilité à ce polluant des archées oxydatrices de l’ammonium (AOA) impliquées dans ce processus. Des études complémentaires en colonnes de sol, ont permis de mettre en évidence des effets délétères des NPs sur la nitrification plus importants lors d’une contamination chronique au TiO2 que lors d’une contamination aigüe.

Figure 1 : Courbes d’élution de CuO-NPs (Haut) et TiO2-NPs (Bas) en colonnes de 6 sols modèles.

Figure 2 : Effets des TiO2-NPs sur les activités microbiennes de respiration, dénitrification et nitrification dans les 6 sols étudiés lors d’une expérimentation en microcosmes de 90 jours..

Nous avons ainsi montré que la toxicité des NPs métalliques est réelle dans les sols et qu’elle est influencée par leurs propriétés physico-chimiques. Des processus microbiens clés comme la nitrification peuvent être fortement altérés par la présence de NPs, notamment au travers de l’impact très marqué sur les Archées du sol limono-argileux étudié (Figure 3). La rétention importante des NPs dans les sols suggère que ces polluants peuvent persister durablement dans les sols. Dans ce contexte, l’exposition chronique des sols sur le long terme doit être prise en compte dans des expérimentations visant à évaluer les risques environnementaux liés à la présence de ces polluants émergents.

Figure 3 : Evolution temporelle de l’abondance relative des Unités Taxonomiques Opérationnelles (UTO) bactériennes (Haut) et archéennes (Bas) dans le sol argilo-limoneux exposé à 2 doses de TiO2-NPs. La représentation en heatmap indique les proportions d’UTO au niveau du genre (Simonin et al. 2016. Soumis à Environ. Microbiol).

Références

Simonin M., J. P. Guyonnet, J.M.F. Martins, M. Ginot and A. Richaume. Influence of soil properties on the toxicity of TiO2 nanoparticles on carbon mineralization and bacterial abundance. J. Haz Mat. 283 : 529-535. 2015.

Simonin, M. and Richaume, A. (2015) Impact of engineered nanoparticles on the activity, abundance, and diversity of soil microbial communities : a review. Environ Sci Pollut Res 1–14.

Simonin M., J.M.F. Martins, G. Uzu, E. Vince and A. Richaume. A combined study of TiO2 nano-particles transport and toxicity on microbial communities under acute and chronic exposures in soil columns. DOI : 10.1021/acs.est.6b02415. Environ. Sci. & Technol. 50 : 10693–10699. 2016.

Simonin M., J.M.F. Martins, X. Le Roux, G. Uzu, A. Calas and A. Richaume. Toxicity of TiO2 nanoparticles on soil nitrification at environmentally relevant concentrations : Lack of classical dose–response relationships, Nanotoxicology, DOI:10.1080/17435390.2017.1290845. 2017.

Simonin M., A. Richaume, J. Guyonnet, A. Dubost, J.M.F. Martins and T. Pommier. Titanium dioxide nanoparticles strongly impact soil microbial function by affecting archaeal nitrifiers. Sci. Rep. 6, 33643 ; doi : 10.1038/srep33643 (2016).

Simonin M., J.M.F. Martins G. Uzu, A. Navel, A. Dumay and A. Richaume. Influence of clay and organic matter content on the transport of TiO2 and CuO nanoparticles in saturated soil columns. In preparation for Water Res.

Remerciements

Nous remercions la région Rhône-Alpes (ARC Environnement) pour la bourse de thèse de Marie Simonin. Nous remercions également le Programme national du CNRS-INSU EC2CO-CNRS AT-Microbien pour le financement de ces travaux.

Abstract

Manufactured metallic nanoparticles (NPs) are emerging pollutants of soils due to their increasing utilization in numerous day life commercial products (cosmetics, food, paints…). In vitro studies demonstrated NPs toxicity on microorganisms but data are still scarce on the fate and ecotoxicity of these contaminants in soils. The objective of this thesis was to assess the influence of soil properties on (i) the physicochemical characteristics and the transport of NPs, and (ii) on the NPs toxicity towards soil microbial communities, especially of microbial functional groups involved on carbon and nitrogen cycles.

This work highlighted that soil properties influenced the aggregation and the surface charges of titanium dioxide NPs (TiO2-NPs) and copper oxide NPs (CuO-NPs). In the six agricultural soils studied, we observed a very low transport of the two NPs in a soil column experiment (Figure 1). A study with soil microcosms enabled to show the low toxicity of TiO2-NPs for soil microbial communities, except in a silty-clay soil with a high organic matter content (Figure 2). In this soil, microbial activities (soil respiration, nitrification and denitrification) and nitrifier abundances were strongly decreased and archaeal and bacterial community structure were altered after 90 days of exposure. Furthermore, we observed negative effects on soil nitrification, even for very low TiO2-NPs concentrations (0.05 mg kg-1) which were explained by a high sensitivity of ammonia-oxidizing archaea (AOA) involved in this process. Additional studies in soil columns demonstrated that chronic contamination with TiO2-NPs caused more deleterious effects on nitrification than acute contamination, especially on the Archaeal community of the loamy-clay soil.

Altogether, these results indicate that NPs toxicity is modulated by soil properties such as pH and organic matter content and that key microbial processes like nitrification could be altered in presence of metal oxide NPs. The strong retention of NPs in soil suggest that these contaminants have a long residence time in soils. Chronic exposures on long term experiments should be performed to have a better environmental risk assessment associated to these emerging pollutants.